Im Jahr 2044 versucht der einsame Held Eli, ein geheimnisvolles Buch quer durch die völlig verwüsteten USA nach Westen zu bringen. Dieses Buch, so stellt sich im Verlauf der Handlung heraus, ist die Bibel, von der im „Großen Krieg“ fast alle Exemplare vernichtet wurden, weil sie so gefährlich sei. Aus dem gleichen Grund aber will Carnegie, der Despot einer kleinen, überwiegend aus kriminellen Motorradbanden bestehenden Wüstenstadt, eine Bibel in seinen Besitz bringen und entsendet seine Bande immer wieder ins Ödland, um eine ausfindig zu machen. Mit ihrer Hilfe, so glaubt er, ließen sich die Menschen besser beherrschen.
Eli ist auf seiner Reise mittlerweile in Carnegies Stadt angekommen, um Erledigungen zu machen und im Anschluss weiter nach Westen zu reisen, als er in einer Bar Streit mit einem Bandenmitglied hat und darauf ein Kampf entbrennt. Carnegie lässt Eli über Nacht einsperren, da er der Meinung ist, ihn aufgrund seines kämpferischen Könnens gebrauchen zu können. Um Eli gefügiger zu machen, gibt Carnegie ihm Essen, Wasser und führt ihm (die Tochter seiner blinden Frau Claudia) Solara zu, damit sie mit ihm schläft. Eli lehnt ab, aber lässt Solara dennoch über Nacht bleiben, da sie Repressionen an ihrer Mutter fürchten muss, wenn sie geht. Er betet und isst mit ihr gemeinsam. Solara wird im Anschluss auf die Bibel aufmerksam, die Eli versteckt. Am nächsten Morgen betet Solara mit ihrer Mutter am Frühstückstisch, wie sie es von Eli gelernt hat. Carnegie wird darauf aufmerksam und erfährt unter Druck von ihr, dass Eli im Besitz einer Bibel ist. Eli gelingt es nach mehreren Kämpfen, Carnegie zu entkommen. Solara folgt ihm heimlich. Carnegie und seine Männer machen sich darauf mit Fahrzeugen auf die Suche nach den beiden in Richtung Westen, da Eli zuvor angab dort hingehen zu wollen. Solara gerät in einen Hinterhalt und droht von zwei Räubern vergewaltigt zu werden, als plötzlich Eli auftaucht und beide tötet.
Als sie weiter ziehen, stoßen sie auf ein einsames Haus in dem ein freundliches altes Ehepaar lebt, die sich nur durchschlagen konnten, da sie sich verbarrikadierten, aggressive Eindringlinge töteten, aßen und sie im Hinterhof bestatteten. Als Eli und Solara dies erfahren, wollen sie schnellstens aufbrechen, als plötzlich das Haus von Carnegie und seiner Bande umstellt ist, die die Herausgabe des Buches und Solara fordern. Solara ist nun Carnegies rechter Hand Redridge für seine Dienste versprochen. Eli schleudert ein vermeintliches Buch aus dem Fenster, das sich als Sprengsatz herausstellt, der detoniert und es kommt zum Kampf. Das Ehepaar verteilt Waffen an Eli und Solara und sie feuern aus dem Haus. Doch sie rechneten nicht mit Carnegies Geheimwaffe, einer im Laderaum eines Pickups versteckten, antiquierten Gatling Gun. Dieser Feuerkraft haben die im Haus Verschanzten nichts entgegenzusetzen, die beiden Alten kommen um und Eli und Solara geben auf. Eli wird gezwungen, das Versteck des Buches preiszugeben, da Carnegie ansonsten Solara tötet. Eli gibt den entscheidenden Tipp, wird angeschossen und dort liegen gelassen.
Als Carnegie sich mit seiner Bande auf den Rückweg macht, befreit sich Solara und lässt den Wagen verunfallen, in dem sie sich befindet, indem sie den Fahrer erdrosselt. Redridge der auf dem Beifahrersitz sitzt, wird von Elis erbeutetem Schwert so schwer verletzt, dass er stirbt. Solara nimmt eine Handgranate des toten Fahrers und wirft sie unter eines der anderen beiden Fahrzeuge, die umgedreht waren, sodass dessen Benzintank explodiert. Carnegie, in dem anderen noch intakten Fahrzeug, entscheidet sich nicht weiter einzuschreiten, da er nur noch Benzin für die Rückreise in seine Stadt und nicht für deren Verfolgung hat. Solara macht sich mit dem erbeuteten Fahrzeug auf den Weg, den angeschossenen Eli vor dem Haus des alten Ehepaares zu suchen, findet ihn aber marschierend in Richtung Westen und nimmt ihn mit.
Im Westen angekommen, finden sie die bewohnte Insel Alcatraz und rudern mit einem Boot dorthin. Auf der ehemaligen Gefängnisinsel hat sich die Keimzelle einer neuen Zivilisation etabliert, die verlorenes Wissen wieder zu erwerben versucht und einen Wiederaufbau plant. Nachdem Carnegie das Siegelschloss der Bibel durch einen Mechaniker aufbrechen lässt, muss er, zu Hause angekommen, entdecken, dass ihm sein Raub nichts nutzt: Das Exemplar ist in Blindenschrift geschrieben. Seine blinde Frau Claudia wäre teilweise imstande, sie zu entziffern, verweigert ihm jedoch ihre Hilfe und verlässt Carnegie, der sie meist schlecht behandelte. Carnegies illegitime Macht zerbricht, da er zu viele Männer verloren hat, um die Ordnung aufrecht zu erhalten und die Stadt verfällt dem Chaos.
Eli dagegen konnte die Blindenschrift entziffern, er hatte den Inhalt der Bibel über Jahre hinweg auswendig gelernt und beginnt nun, ihn einem Gelehrten auf Alcatraz zu diktieren. Die Tatsache, dass er nicht selbst schreibt, sondern diktiert, sowie ein Kameraschwenk auf seine Augen lassen den Zuschauer vermuten, dass Eli blind ist und „von Gott geleitet“ (wie er es selbst immer wieder betont hat) den zerstörten Kontinent stets in Richtung Westen durchquert hat, um die Bibel an einen Ort zu bringen an dem sie dringend gebraucht wird. Als alles bereits diktiert und aufgezeichnet ist, erliegt Eli den Folgen seiner Schussverletzung und wird begraben. Die Menschen auf Alcatraz haben mittlerweile eine alte, manuelle Buchdruckmaschine instandgesetzt und beginnen nun die Bibel im großen Stil zu drucken und zu verbreiten. Solara, die in Alcatraz Zuflucht angeboten bekommt, lehnt jedoch dankend ab und hat vor, in Elis Ausrüstung und seiner Manier nach Hause zu gehen.
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